Agama Buddha itu sendiri telah diasaskan antara abad ke-4 hingga abad ke-6 sebelum masihi oleh Siddhartha Gautama, atau Gautama Buddha. Ajaran-ajaran ini sampai ke Jepun sekitar abad ke-6. Pada masa itu, Jepun sudah mempunyai pemikiran sendiri untuk adat dan kepercayaan: Shinto. Buddha mempunyai satu permulaan yang sukar di Jepun dan banyak masalah menimpa, tetapi apabila Permaisuri Suiko menaiki takhta pada tahun 592, keadaan mula berubah selepas baginda mengangkat sumpah sebagai seorang rahib Buddha.

Permaisuri Suiko diikuti oleh satu lagi tokoh yang sangat penting dalam sejarah Jepun Buddha: Putera Shotoku. Semasa pemerintahan beliau, beliau ditugaskan di kuil-kuil Buddha di seluruh negara dan yang paling terkenal adalah Shitenno-ji di Osaka dan Horyu-ji di Wilayah Nara. Selain daripada mempunyai kuasa yang berpengaruh dalam menerima, mengamalkan dan menyebarkan agama Buddha, pelbagai mitos dan legenda mengenai beliau telah menyebabkan penambahan pengikut dari kalangan rakyat biasa. Beliau dikatakan telah bertemu Daruma, pengasas agama Buddha Zen, dan legenda lain berkata beliau merupakan penjelmaan Kannon, Bodhisattva yang penuh belas kasihan dan kasih sayang.

Sebagai kepercayaan baru, agama Buddha muncul dari abad ke-8 hingga abad ke-9 dan seterusnya, agama yang mula beralih daripada teks akademik kepada kepercayaan yang lebih praktikal, dan hubungan antara agama Buddha dan agama asli Jepun, Shinto, mula berkembang. Selama berabad-abad, kedua-dua agama menjadi rapat dan mendapati falsafah yang sama, dan kedua-dua menjadi sebahagian daripada kehidupan seharian rakyat. Sami-sami Buddha bermula melakukan tugas di kuil bangunan bersebelahan dengan tempat-tempat suci Shinto, serta mewujudkan tempat-tempat ibadat yang dikenali sebagai 'Jingu-ji,' atau kuil-kuil. 'Chozuya,' atau air wuduk yang dikhususkan bagi agama Shinto untuk digunakan oleh jemaah untuk menyucikan diri mereka sebelum memasuki kawasan keramat utama, ianya mula wujud di kuil-kuil Buddha, manakala 'komainu' singa-anjing yang dapat menjaga Buddha, ianya mula digunakan di tempat-tempat suci Shinto juga.

Buddha Jepun berdepan dengan krisis yang sebenar dengan kejatuhan Empayar Shogun sejak 1603, iaitu apabila kuasa-kuasa revolusi oleh Maharaja sebagai pemerintah Jepun semasa Pemulihan Meiji tahun 1868. Kerajaan nasionalis mula menguatkuasakan dasar pemisahan dengan menamakan Shinto agama rasmi, kerana ia adalah "benar" iaitu kepercayaan asli Jepun, dan Buddha yang "asing" iaitu kepercayaan yang telah datang dari luar negara. Berikutan perubahan radikal, Kerajaan Meiji menitahkan "Perintah Pengasingan Kami(Dewa) Shinto dan Buddha". Undang-undang ini bermakna bahawa Shinto dan Buddha harus tegas dipisahkan antara satu sama lain, dalam teori dan juga dari segi praktikal, ianya memberi kesan terutamanya kuil -kuil yang digunakan untuk kedua-dua tujuan bagi kepercayaan Shinto dan Buddha. Perintah ini menyebabkan penentangan kuat terhadap agama Buddha yang dikenali sebagai 'haibutsu kishaku,' atau kemansuhan agama Buddha.

Walaupun kuil telah dimusnahkan, teks dibakar, dan loceng kuil Buddha dilebur bagi membuat meriam daripada tembaga, dasar pemisah tersebut gagal untuk memusnahkan hubungan rapat antara agama Buddha dan Shinto. Buddha telah menjadi sebahagian yang penting bukan sahaja dalam kehidupan harian Jepun, tetapi juga dalam tradisi dan adat yang muncul sepanjang abad. Dengan berakhirnya Perang Dunia Kedua pada tahun 1945 maka berakhir juga bagi keteguhan agama Shinto. Agama Buddha tidak lagi dipandang lebih rendah, namun, kegiatan pemisahan beberapa dekad yang lalu mengenai dua agama tersebut telah meninggalkan kesan yang kekal. Perkembangan terhadap Buddha dan Shinto telah jelas sejak Pemulihan Meiji.